Второй сезон «Четырёх морских китов» начинается с того, что хрупкое перемирие между людьми и китами рушится в первый же день. После событий финала первого сезона, когда главный герой ценой невероятных усилий предотвратил полномасштабную войну, на поверхность всплывает древняя тайна, которую десятилетиями скрывали старейшины обоих миров. Оказывается, четыре легендарных кита — не просто гигантские существа, а живые ключи к системе подводных порталов, соединяющих разрозненные архипелаги. Но кто-то намеренно выводит китов из равновесия, заставляя их мигрировать в запретные зоны, где магнитные аномалии сводят их с ума. Герою и его разношёрстной команде — бывшему браконьеру, девушке-учёному с имплантированными жабрами и старому картографу, потерявшему память — приходится отправиться в самое сердце океанского разлома, чтобы выяснить, кто стоит за диверсией. Параллельно выясняется, что один из китов носит на спине руины затопленного города, где, по слухам, спрятано оружие, способное уничтожить всю морскую цивилизацию.
По мере погружения в пучину интриг команда сталкивается с фракцией радикальных экологов, которые считают, что люди заслуживают истребления за загрязнение океана, и с коррумпированными чиновниками, торгующими китовой костью на чёрном рынке. В одной из пещер герои находят дневник первого укротителя китов, из которого узнают, что киты на самом деле — разумные существа, способные к телепатии, но их сознание было заблокировано древним проклятием. Чтобы снять блокировку и остановить безумие, нужно одновременно коснуться всех четырёх китов в точке их первой встречи — в Бездонной воронке, где время течёт иначе. Однако, когда команда добирается до места, выясняется, что один из китов — подделка, биомеханическая машина, созданная безумным гением, который хочет переписать историю и сделать себя богом нового мира. Финальная битва разворачивается не на поверхности, а внутри сознания настоящих китов, где герою предстоит сразиться с воплощением собственных страхов и принять тяжёлое решение: уничтожить машину, пожертвовав одним из китов, или позволить лжекиту уйти, чтобы сохранить хрупкий баланс. В последней сцене, когда океан затихает, а настоящие киты уплывают в неизведанные глубины, герой замечает на горизонте силуэт пятого кита — того, кого не было ни в одной легенде.
